Peter Parker (Tobey Maguire) é um jovem estudioso que vive com seus tios, Ben (Cliff Robertson) e May (Rosemary Harris), desde que seus pais faleceram. Inteligente e com um grande interesse pela ciência, Peter tem dificuldade em se relacionar com seus colegas, por ser tímido e por eles o considerarem um nerd. Até que, em uma demonstração científica, um acidente inesperado faz com que aranha modificada geneticamente pique Peter. A partir de então seu corpo é quimicamente alterado pela picada da aranha, fazendo com que Peter possa escalar paredes e tetos, emitir pelos punhos um fluido ultra-resistente semelhante à uma teia de aranha e passe a ter um "sentido de aranha", que o avisa sempre que há perigo por perto, além de superforça e visão ampliada.

Após derrotar o Duende Verde a vida de Peter Parker (Tobey Maguire) muda por completo. Temendo que Mary Jane (Kirsten Dunst) sofra algum risco por ser ele o Homem-Aranha, Peter continua escondendo o amor que sente e se mantém longe dela. Ao mesmo tempo precisa lidar com Harry (James Franco), seu melhor amigo, cuja raiva pelo Homem-Aranha aumenta cada vez mais por considerá-lo como sendo o assassino de seu pai. Além disso sua tia May (Rosemary Harris) passa por uma fase difícil após a morte de seu tio Ben, estranhando também o comportamento do sobrinho. Enquanto precisa lidar com seus problemas particulares Peter recebe ainda uma má notícia: o surgimento do Dr. Octopus (Alfred Molina), um homem que possui tentáculos presos ao corpo.

Em Homem-Aranha 3, Peter Parker (Tobey Maguire) finalmente conseguiu encontrar o equilíbrio entre sua devoção a M. J. (Kirsten Dunst) e suas obrigações de super-herói. Mas quando sua roupa de Homem-Aranha repentinamente se transforma, tornando-se negra e aumentando seus poderes, ela também transforma Peter. Sob a influência dessa nova roupa, Peter se torna convencido e arrogante, passando ainda a negligenciar as pessoas que mais ama. Enquanto dois dos mais temidos viloes já vistos, Homem-Areia (Thomas Harden Church) e Venon (Topher Grace) se unem pra arquitetar uma incrível vingança contra o Homem-Aranha, a maior batalha de Peter é consigo mesmo. O Homem-Aranha vai ter que redescobrir a compaixão que faz ele ser quem realmente é: um herói.

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